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Senator Friedrich Gwinner begründete mit seinem 1862 veröffentlichten Werk „Kunst und Künstler in Frankfurt am Main vom dreizehnten Jahrhundert bis zur Eröffnung des Städel'schen Kunstinstituts“ die Frankfurter Kunstgeschichtsschreibung. Damit war auch eine Voraussetzung für die Einbeziehung des städtischen Kunstbesitzes in eine breit angelegte kulturgeschichtliche Präsentation des Historischen Museums gegeben, das 1878 erstmals seine Pforten für die Besucher öffnete.
Die Kunstsammlungen des Museums umfassen Gemälde, Skulpturen und Glasgemälde, sowie eine umfangreiche Grafische Sammlung. Den Grundstock, der etwa 3.200 Werke umfassenden Gemäldesammlung bilden die Schenkungen des Fürstprimas Carl von Dalberg (1744–1817) an die Museumsgesellschaft (1808), der Erben des Konditormeisters Johann Valentin Prehn (1749–1821) und des Handelsmanns Johann Georg Christian Daems (1774–1856) an die Stadt Frankfurt (1839, resp. 1845).
 
Die Frankfurter Sammler
Dalberg hatte die Gemälde aus den säkularisierten Frankfurter Kirchen und Klöster erworben, darunter Werke von Albrecht Dürer, Mathias Grünewald, Hans Baldung Grien, Hans Holbein d.Ä. und dem Frankfurter Meister. Zugleich erwarb Dalberg aber auch Werke zeitgenössischer Frankfurter Künstler. Prehns Gemäldekabinett, ein einzigartiges Beispiel einer bürgerlichen Kunstsammlung, vereint über 800 Miniaturgemälde in 32 Klappkästen – darunter das berühmte, um 1410/20 geschaffene „Paradiesgärtlein” eines oberrheinischen Meisters (als Dauerleihgabe im Städel) – und über 30 großformatige Gemälde vor allem deutscher und niederländischer Künstler des 17. und 18. Jahrhunderts. Die über 200 Gemälde der Sammlung Daems stammen ebenfalls überwiegend von deutschen – besonders Frankfurter – und niederländischen Künstlern des 18. und 19. Jahrhunderts mit einem Schwerpunkt auf Landschaftsmalerei.

Frankfurter Meister
Die Frankfurter Malerei des 17. Jahrhunderts ist in der Sammlung des HMF etwa durch Werke von Adam Elsheimer und vertreten. Das 18. Jahrhundert ist repräsentiert  durch Werke von Mitgliedern der Familie Schütz und aus dem 19. Jahrhundert sind uns zahlreiche Werke der Kronberger Malerschule erhalten. Für das Selbstverständnis der Stadt Frankfurt und seines Patriziats sind die aus dem Rathaus stammenden Gerechtigkeitsbilder sowie die Gemälde des Kaisersaals im Römer von großer Bedeutung, für die ebenfalls das HMF verantwortlich ist.  Zu den kleineren, historisch interessanten Sammlungskonvoluten gehören etwa Frankfurter Schützenscheiben des 19. und frühen 20. Jahrhundert.

Glasmalerei
Die Sammlung von Glasgemälden umfasst 120 Objekte, die größtenteils aus Frankfurter Kirchen und Klöstern stammen. Neben kirchlichen Glasgemälden, wie den Figurenscheiben aus dem Dom aus der Mitte des 13. Jahrhunderts, gibt es auch einige wenige aus städtischen Profanbauten. Zudem sind Scheiben vertreten, die Frankfurter Bürger aus lokalhistorischem Interesse sammelten; hierzu gehören die Wappenscheiben der Familie Heller aus dem Anfang des 16. Jahrhunderts und Zunftscheiben der Metzger vom Ende des 14. Jahrhunderts sowie eine Sammlung Schweizer Wappenscheiben aus dem Besitz von Schnyder von Wartensee.